Bassano B., Durio P., Gallo Orsi U., Macchi E eds., 1992. Proceedings of the 1st Int. Symp. on Alpine Marmot and genera Marmota. Torino.



Arnold W.

Max-Planck-Institut für Verhaltensphysiologie Abteilung Wickler W-8131) Seewiesen, Post Starnberg

Marmots typically occur in habitats characterized by short vegetation periods and severe winter conditions. Most species inhabit cold steppes, tundra, or meadows at high altitudes above the timberline. The species of the genus Marmota are therefore considered as typical components of a periglacial fauna (Zimina and Gerasimov, 1973). In fact, during late Pleistocene marmots were presents throughout Western Europe. Surviving the long and cold winters of their habitats is the most important problem that these herbivorous animal face. Hibernation is the marmots' strategy to cope with it. Some species spend up to 8 months of the year in hibernation.

How the extreme low energy expenditure during deep hibernation is achieved remains a controversy. Biochemical reactions rate slow down with decreasing temperature as can be observed in any in vitro experiment. Such relations are usually described with Q10-values. Q10 is the rate of change of reaction speed over range. The Q10 for biochemical reactions in vitro is generally between 2 and 3. Many Q10- values obtained in vitro from consumption rates of euthermic and mammals indeed fell into this range. The enormous reduction of metabolism torpor was therefore regarded to be a result of enzymatic thermodynamic constraints at low body temperatures (Kayser, 1964; Snapp and Heller, 1981; Geiser, 1988). However, Q10's substantially higher than 3 were also found (Keiser, 1961; Wang and Hudson, 1971), supporting the view than an additional metabolic inhibition must be present in hibernators (Malan, 1986; Geiser, 1988). Quite recently, Heldmaier and Ruf (in press) presented convinging evidence that torpor metabolism could be solely explained by thermoregulatory control of heat production. They argue that neither Q10 effects nor physiological inhibition of metabolism need to be considered.

As marmots belong to the most extreme hibernators they were subjects of numerous physiological studies. They have been considered a "model" organism for the study of hibernation. Mainly questions about mechanisms governing mammalian thermoregulation in euthermy and during hibernation have been addressed. The first important study in this field was the work of Raphael Dubois (1896) on alpine marmots towards the end of the last century. He already described that the animals spontaneously interrupt hibernation at regular intervals, a phenomenon to be found in all hibernators investigated so far (Lyman et al., 1982). Typically, the duration of torpor bouts becomes increasingly longer during fait, reaches a maximum in mid-winter, and again decreases towards the end of hibernation in spring. The intervals of euthermy rarely exceed 24 h (Twente and Twente, 1977; French, 1985; Barnes et al. 1986; Arnold, 1988). Hibernators are eutherm for approximately 10~ of the total time of the hibernation season, but these 10% account for about 90~ of the total energy expenditure (Kaiser, 1953; Daan, 1973; Wang, 1978; McKee and Andrews, 1992). Therefore, one would expect a strong selection pressure against arousals from hibernation, thus reducing their frequency. In other words, the ubiquitous existence of this phenomenon in hibernators indicates that it is unavoidable for some reason to return to euthermy after a certain time span spent in deep hypothermia.

Torpor duration is related to temperature. Low ambient temperature and hence deep torpor body temperature increases torpor bout duration (Twente and Twente, 1965; French, 1982). Very low ambient temperature inducing active regulation of body temperature above ambient temperature (see below) again leads to shorter torpor phases (Pengelley and Kelley, 1966; Lachiver and Boulouard, 1967, Soivio et al., 1968; Geiser and Kenagy, 1988). Euthermic intervals are shorter after experimentally induced premature arousals from torpor (French, 1982). These phenomena indicate that torpor is terminated after a certain amount of metabolism has occured.

Arousals from hibernation may be triggered by, and necessary for the elimination of, some chemical imbalance that develops during torpor. Dubois already performed experiments in order to investigate the function of the regular suspensions of deep torpor. He thought that a filled bladder would elicit arousal in the hibernating marmot, but curling the nerves ascending from the bladder to the central nervous system had no effect on torpor duration.

Nevertheless, Dubois's (1896) idea that arousals are required to eliminate metabolic waste products has been favored by other workers through in modified version (e.g. Fisher, 1964), but all experiments where metabolites were injected into hibernating animals failed to elicit arousal. Other investigators of hibernation suggested that arousals occur in order to replenish blood glucose levels (Galster and Morrison, 1970), or to restore cellular electrolyte balance (Fisher and Manery, 1967). Arousals from hibernation may also be necessary to activate the function of gonads for the mating season in spring. The experiments of Barnes et al. (1986, 1987) suggest that testis growth and spermatogenesis is not possible at low body temperatures. Another factor influencing torpor bout duration is the proportion of polyunsaturated fatty acids in the diet of a hibernator and hence in his fat depot. Animals provided with a high proportion of polyunsaturated fatty acid are able to remain longer in torpor and to allow their body temperature to drop to lower levels (Geiser and Kenargy, 1987). These enhancements of hibernation were supposed to be the result of increased membrane fluidity due to the incorporation of polyunsaturated dietary fatty acids into cell membrane lipids (McMurchie et al., 1983; Needlands and Clandini, 1983). Increased membrane fluidity is presumably need to maintain normal cell functions at very low temperatures (McMurchie et al., 1983). The membrane phospolipids of hibernators as well as of fish living in cold environments contain more unsaturated fatty acids that those of nonhibernators or fish from warm environments (Aloia and Pengelley, 1979; Cossims and Prosser, 1978; Montaudon et al., 1983; Hazel, 1984). A higher proportion of polyunsaturated acids is also found in cold acclimated individuals (White and Somero, 1982). The importance of polyunsaturated fatty acids for hibernators opens new insights into the function of territoriality in marmots. Territoriality, at least during summer, could so far hardly be understood as a mean for monopolising a certain amount of food supply. Kilgore and Armitage (1978) have shown that marmots consume only about 4% of the net primary production. Thus winter mortality is most likely not affected by the total amount of food available in a territory. However, the amount of food plants having a high content of polyunsaturated fatty acids may have an influence on the probability of surviving winter and such plants could therefore well be a critical resource worth to be defended.

More recently, Daan et al. (1991) suggested a new hypothesis about the function of regular arousals from hibernation. The claim that hibernators interrupt torpor in order to sleep. Deep hibernation was so fat considered to be an extenuation of sleep (Berger, 1988; Heller, 1988). The fact that mammals enter hibernation while predominantly in slow-wave or non-rapid eye movement (non-REM) sleep was regarded as evidence for this point of view. However, the EEG during deep torpor is silent. Daan et al. (1991) assumed that the normal restorative function of sleep is inhibited at low brain temperatures and that a sleep deficit is therefore gradually built up during deep hibernation. They derived two predictions from their assumptions:

1. Hibernators should devote the majority of time in euthermy to sleep.

2. The intensity of non-REM sleep (reflected in the EEG power density) should decrease during euthermy due to the decline of the sleep deficit. Daan et al. (1991) were able to confirm both predictions experimentally but admit that the sleep regulating variable could also be just a correlate of either the metabolic rate and/or brain temperature.

In summary, the fundamental question in hibernation research why hibernators regularly return to euthermy is still non satisfactorily answered after decades of theoretical and experimental research (Willis, 1982).

Periodic arousal from hibernation is only one factor responsible for increased energy expenditure during hibernation. Low ambient temperature is another. It is well known that even during deep hibernation, body temperature is still controlled by a CNS regulator.

Thermosensitive neurons within the preoptic/anterior hypothalamic region induce cyclic bursts of metabolic heat production if cooled below a certain set point (Lyman and O'Brien, 1972); Heller and Colliver, 1974; South et al., 1975). Entrance into hibernation is characterized by a stepwise decline of this set point of body temperature regulation (Heller et al., 1977; Florant and Heller 1977).

The final level of the set point is apparently quite high in marmots, compared to extreme values as found in the hibernating arctic ground squirrel: here body temperatures of below 0°C were observed (Barnes, 1989). Alpine marmots for instance increase metabolic heat production already when ambient temperature drops below 5°C. In the natural habitat these animals experience such low temperature for about 2/3 of the hibernation season (Arnold et al., 1991).

Another, lower threshold of thermoregulatory response exists during torpor, the solaced threshold for emergency arousal. If body temperature falls below this threshold, the animals interrupt hibernation and return to euthermy (Heller and Hammel, 1972; Heller and Colliver, 1974; South et al., 1975). So far it is unknown why animals do not increase their metabolism continuously with decreasing ambient temperature in order to avoid apparently intolerably deep body temperatures. Perhaps the maximum metabolic rate is temperature dependent. In this case, an animal could maintain its body temperature during deep hibernation above a certain value only up to a certain gradient of body temperature to ambient temperature. A higher gradient might ht impossible because of the limited capacity for heat production at low body temperatures. Marmots store a large amount of body fat during the short summer. These fat reserves are the only energy supply during winter (Bailey and Davis, 1965; Davis, 1976). Utilizing body fat as economically as possible is a must not only for surviving the long hibernation season. Insufficient fat reserves in spring may well prevent reproduction in either sex (Barnes, 1984; Frisch, 1985; Forger et al., 1986; Holmes, 1988). Furthermore, marmots continue to depend on body fat after termination of hibernation in spring (Downhower and Armitage, 1971; Arnold, 1990b). At this time their home ranges usually are still snow covered and no food is available (Bibikov, 1968; Arnold, 1990b). Early termination of hibernation is necessary for successful reproduction. If reproduction takes place too late offspring survival is jeopardized as not enough time remains for the infants to accumulate fat for the first hibernation (Armitage et al., 1976; Arnold and Lichtenstein, in press). Some marmots species even start reproduction long before first emergence above ground in spring (Bibikov, 1968).

Marmots are so adapted to cold environments that they incur problems with high ambient temperatures. They have poor abilities to dump excess heat (Pattie, 1967; Hayes, 1976). This apparently restricts their above ground activity during hot summer days (Webb, 1980; Türk and Arnold, 1988; Melcher et al., 1990). Thermoregulatory constraints seem to be important determinants of a marmot species' range. Such constraints are the most likely reason for the lower limit of the alpine marmots' vertical distribution (Türk and Arnold, 1988; Jann and Arnold, unpublished data). It seems that due to heat stress these animals do not have enough time available for above ground activity and foraging at low altitudes in order to store sufficient fat for hibernation.

Except for the solitary woodchuck, marmots are social animals. They live in extended family groups arising from delayed dispersal or philopatry of offspring (reviewed in Arnold 1990a). One of the most striking features of the marmots' social life is that in the majority of species group members hibernate together in a single burrow (reviewed in Arnold 1990b). Ironically, marmots used as laboratory animals in hibernation research are usually kept singly and important aspects have been overlooked for this reason. A study of the communal hibernation of alpine marmots in the laboratory revealed the occurrence of social thermoregulation in this species.

Group members changed almost simultaneously from euthermy to torpor and back and huddled tightly together in the nest (Arnold, 1988). Some physiological peculiarities of marmots seem to appear in conjunction with social hibernation. Sensitivity to peripheral thermal stimuli is present during deep torpor (Luecke and South, 1972; Mills and South, 1972) in contrast to other hibernators (Lyman and O'Brien, 1972). This enables the hibernating marmot to respond to the behaviour of group mates.

The increased sensitivity of hibernators to external stimuli towards the end of a torpor bout (Twente and Twente, 1965; Morrison and Galster, 1975) may serve as another mechanism for the astonishingly perfect synchronization of torpor bouts among jointly hibernating group members. The problems arising for a small homeotherm living under the harsh environmental conditions typical for marmot habitats are the key for understanding many aspects of the marmots' biology. Winter is a major source of mortality in these animals (Armitage et al., 1976; Johns and Armitage, 1979; Arnold, 1990b; Van Vuren, 1990): Hence for answering questions regarding reproductive strategies, factors regulating population size, or the function of social life, a detailed knowledge about the physiology of hibernation and thermoregulation in marmots is necessary.

The following contributions report new results from research in this field from the laboratory as well as from investigations in the natural habitat.

The results from studies on Marmota bobac and Marmota camtschatica are presented for the first time to a broader audience in theWestern World.




Arnold W.

Max-Planck-Institut für Verhaltensphysiologie Abteilung Wickler W-8131) Seewiesen, Post Starnberg




Le marmotte sono le tipiche abitanti degli ambienti caratterizzati da brevi periodi vegetativi e da dure condizioni invernali. La maggior parte delle specie abita le steppe fredde, le tundre o le praterie d'altitudine ai disopra del limite della vegetazione arborea. Le specie del genere Marmota sono quindi considerate componenti tipici della fauna periglaciale (Zimina e Gerasimov, 1973). Di fatto, durante il tardo Pleistocene, le marmotte erano presenti in tutta l'Europa occidentale. Sopravvivere durante i lunghi e freddi inverni dei loro habitat é il problema più importante che questi erbivori debbono affrontare. L'ibernazione é la strategia che le marmotte utilizzano per affrontarlo. Alcune specie passano fino ad otto mesi all'anno in letargo. E ancora controverso come venga ottenuto un consumo energetico cosi basso durante l'ibernazione profonda. La velocità delle reazioni biochimiche si riduce in funzione della temperatura come si può osservare in qualsiasi reazione in vitro. Tale relazione viene generalmente espressa dai valori di Q10 che rappresenta il tasso di variazione della velocità di reazione su una gamma di 10°C. Il valore di Q10 per le reazioni biochimiche in vitro si assesta in genere tra 2 e 3. Molti dei valori di Q10 ottenuti in vivo per i tassi di consumo di ossigeno di animali eutermici e in ibernazione rientrano in questo intervallo. L'imponente riduzione del metabolismo durante il torpore é stata quindi considerata essere dovuta al limiti termodinamici degli enzimi a basse temperature corporee (Kayser, 1964; Snapp e Heller, 1981; Geiser, 1988). Comunque sono stati registrati anche valori di Q10 nettamente più alti di 3 (Kayser, 1961; Wang e Hudson, 1971), a conforto della tesi che debba esistere negli animali ibernanti un'ulteriore inibizione metabolica (Malan, 1986; Geiser, 1988). Recentemente Heldmaier e Ruf (in stampa) hanno presentato prove convincenti sulla possibilità di spiegare il torpore metabolico semplicemente per mezzo di un controllo della termoregolazione sulla produzione del calore corporeo. Essi sostengono che non sia necessario coinvolgere gli effetti di Q10 né l'inibizione fisiologica del metabolismo. Dal momento che le marmotte hanno un letargo formidabile sono state soggetto di studi di fisiologia. Sono state considerate dei "modelli" per lo studio dell'ibernazione. In particolare si sono studiati i meccanismi termoregolatori dei mammiferi in eutermia e in ibernazione. Il primo ' importante lavoro in questo campo fu quello di Raphael Dubois (1896) sulle Marmotte alpine alla fine del secolo scorso. Egli osservô che gli animali interrompono l'ibernazione a intervalli regolari, fenomeno osservato, fin'ora, in tutti gli animali ibernanti (Lyman et al., 1982). In genere la lunghezza dei periodi di torpore aumenta durante l'autunno, raggiunge i valori massimi durante l'inverno e diminuisce nuovamente verso la fine dell'ibernazione in primavera. Gli intervalli di eutermia raramente superano le 24h di durata (Twente e Twente, 1977; French, 1985; Barnes et al., 1986; Arnold, 1988). Gli animali in ibernazione sono eutermici per circa il 10% del tempo totale della stagione di ibernazione, ma questo 10% é responsabile del 90% del consumo energetico totale (Kayser, 1953; Daan, 1973; Wang, 1978; McKee e Andrews, 1992). Ci si deve aspettare quindi una forte pressione selettiva a sfavore di questi risvegli volta quindi ad una riduzione della loro frequenza. In altre parole, la presenza ubiquitaria di questo fenomeno tra gli animali ibernanti indica che per qualche ragione é inevitabile ritornare in eutermia dopo un certo periodo di tempo passato in profonda ipotermia. La durata del torpore é in relazione alla temperatura. Basse temperature ambientali e quindi basse temperature corporee durante il torpore, ne aumentano la durata (Twente e Twente, 1965; French, 1982). Temperature ambientali molto basse che inducono ad una regolazione attiva ( della temperatura corporea ai di sopra di quella ambientale (vedi oltre) portano nuovamente ad un accorciamento delle fasi di torpore (Pengelley e Kelley, 1966; Lachiver e Boulouard, 1967; Soivio et al., 1968; Geiser e Kenagy, 1988). Gli (intervalli eutermici sono più corti dopo un risveglio prematuro sperimentalmente indotto [ (French, 1982). Questi fatti indicano che il torpore viene interrotto dopo che ha avuto luogo una certa quantità di attività metabolica. I risvegli dall'ibernazione potrebbero essere scatenati da, ed essere necessari per l'eliminazione di alcuni squilibri chimici che si instaurano durante il torpore. Già Dubois condusse esperimenti per scoprire la funzione delle regolari sospensioni dal torpore profondo. Egli pensava che il riempimento della vescica avrebbe causato il risveglio nelle marmotte in letargo, ma il taglio dei nervi ascendenti dalla vescica al sistema nervoso centrale non ebbe effetto sulla durata del torpore. Nonostante ciò, l'idea di Dubois (1986) che i risvegli siano dovuti alla necessità di eliminare prodotti metabolici di rifiuto é stata ben accolta da altri studiosi anche in versioni modificate (ad es. Fisher, 1964), ma tutti gli esperimenti nei quali dei metaboliti venivano iniettati in animali ibernanti non hanno provocato il risveglio. Altri ricercatori hanno supposto che i risvegli avvengono per restaurare i livelli ematici di glucosio (Galster e Morrison, 1970) o per restaurare il bilancio elettrolitico cellulare (Fisher e Manery, 1967). I risvegli dall'ibernazione possono anche essere necessari all'attivazione delta funzionalità delle gonadi per la stagione riproduttiva primaverile. Gli esperimenti di Barnes et al. (1986, 1987) indicano che la crescita testicolare e la spermatogenesi non sono possibili a temperature corporee basse. Un altro fattore che influenza la durata dei periodi di torpore é la percentuale di acidi grassi polinsaturi nella dieta e quindi nei depositi di grasso dell'animale ibernante. Animali cui é stato fornita una alta percentuale di acidi grassi polinsaturi sono in grado di rimanere più a lungo in torpore e di permettere al corpo di raggiungere temperature corporee più basse (Geiser e Kenagy, 1987). Questo aumento dell'ibernazione si suppone sia il risultato di un'incrementata fluidità delle membrane dovuto all'incorporazione degli acidi grassi polinsaturi assunti con la dieta nei lipidi delle membrane cellulari. (McMurchie et al., 1983; Needlands e Clandinin, 1983). Un'aumentata fluidità della membrana é necessaria per una normale funzionalità cellulare a temperature molto basse (McMurchie et al., 1983). I fosfolipidi di membrana degli animali ibernanti, cosi come quelli dei pesci che vivono in ambienti freddi, contengono più acidi grassi insaturi degli animali che non ibernano o dei pesci di ambienti calai (Aloia e Pengelley, 1979; Cossin e Prosser, 1978; Montaudon et al., 1983; Hazel, 1984). Una più alta concentrazione di acidi grassi polinsaturi la si ritrova in individui adattati al freddo (White e Somero, 1982). L'importanza degli acidi grassi polinsaturi apre nuove prospettive al significato della territorialità nelle marmotte. La territorialità, almeno durante l'estate, poteva difficilmente venire spiegata come mezzo di monopolizzazione di una certa quantità di cibo. Kilgore e Armitage (1978) hanno dimostrato che le marmotte consumano solo il 4% circa della produzione nella primaria. Quindi la mortalità invernale é difficilmente influenzata dalla quantità di cibo disponibile in un territorio. Dunque la quantità di piante commestibili che hanno un alto contenuto in acidi grassi polinsaturi pub avere un'influenza sulla possibilità di sopravvivenza invernale e queste piante sarebbero quindi una risorsa di importanza tale per cui varrebbe la pena di difenderle. Più recentemente Daan et al. (1991) hanno proposto una nuova ipotesi riguardo la funzione dei regolari risvegli dall'ibernazione. Essi sostengono che gli animali in letargo interompono il torpore per dormire. Il letargo profondo é stato fino ad oggi considerato un'estensione del sonno (Berger, 1988; Heller, 1988). Il fatto che i mammiferi entrassero in letargo durante il sonno a onde lente o al di fuori delle fasi a movimenti oculari rapidi (non-REM) é stato considerato una prova di questa teoria. Comunque l'EEG durante il torpore profondo è piatto. Daan et al. (1991) supposero che le funzioni di recupero tipiche del sonno fossero inibite da basse temperature cerebrali e che quindi si venga gradualmente ad instaurare un deficit di sonno durante l'ibernazione. In base alle loro supposizioni fecero due previsioni:

1 ) Gli animali in letargo dedicano gran parte del periodo di eutermia al sonno.

2) L'intensità del sonno non-REM (espresso dalla densità di potenza dell'EEG) diminuisce durante l'eutermia in seguito al diminuire del deficit di sonno. Daan et al. (1991) furono grado di confermare sperimentalmente entrambe le previsioni ma ammettono che la variabile regolatrice del sonno potrebbe anche essere solamente correlata al tasso metabolico e/o alla temperatura cerebrale. Riassumendo, la problematica fondamentale nella ricerca sul letargo e, cioè il perché di questi regolari ritorni all'eutermia, non ha ancora trovato, dopo decenni di studi teorici esperimentali, una risposta soddisfacente (Willis, 1982). I periodici risvegli dal letargo sono solo uno dei fattori responsabili dell'aumento di consumo di energia durante questo periodo. Un altro fattore é rappresentato dalle basse temperature ambientali. E ben noto il fatto che anche durante l'ibernazione la temperatura corporea é controllata dal Sistema Nervoso Centrale. Se raffreddati sotto una determinata temperatura i neuroni termosensibili della regione preottica/ipotalamica anteriore danno origine a cicli di produzione metabolica di calore (Lyman e O'Brien, 1972; Heller Colliver, 1974; South et al., 1975). L'entrata in ibernazione é caratterizzata da un abbassamento scalare di questa soglia di regolazione della temperatura corporea (Heller et al., 1977; Florant e Heller, 1977). Nelle marmotte il valore finale di tale soglia é piuttosto alto rispetto ai valori minimi degli Scoiattoli terragnoli delle regioni artiche nei quali sono stati registrati valori al di sotto dello 0°C (Barnes, 1989). Le Marmotte alpine, ad esempio, aumentano la produzione metabolica di calore già quando la temperatura ambientale scende sotto i 5°C. Nel loro ambiente naturale questi animali devono sopportare temperature cosi basse per circa 12/3 dell'ibernazione (Arnold et al., 1991). Esiste una seconda più bassa soglia di risposta termoregolatrice durante il torpore, la cosiddetta soglia di risveglio di emergenza.Se la temperatura corporea scende al disotto di questa soglia l'animale interrompe l'ibernazione e torna all'eutermia (Heller e Hammer, 1972; Heller e Colliver, 1974; South et al., 1975). Non é ancora chiaro perché gli animali non aumentino il loro metabolismo in maniera continua al decrescere della temperatura ambientale al fine di evitare temperature corporee troppo basse ed apparentemente insostenibili. Può essere che il massimo tasso metabolico sia dipendente dalla temperatura corporea.In tal caso un animale sarebbe in grado di mantenere la propria temperatura corporea durante l'ibernazione al disopra di un certo valore solo entra un dato rapporto temperatura corporea/temperatura ambientale. Un valore troppo alto di questo rapporto potrebbe essere incompatibile a causa della ridotta capacità di produzione di colore a basse temperature corporee. Le marmotte immagazzinano grandi quantità di grasso corporeo durante la breve estate. Queste riserve di grasso sono l'unica fonte energetica durante l'inverno (Bailey e Davis, 1965; Davis, 1976).Utilizzare le riserve di grasso nella maniera più economica é una necessità non solo per sopravvivere alla lunga stagione del letargo, riserve di grasso insufficienti durante le primavera possono impedire la riproduzione in entrambi i sessi (Barnes, 1984; Frisch, 1985; Forger et al., 1986; Holmes, 1988).Inoltre le marmotte continuano a dipendere dalle riserve di grasso anche in primavera dopo il letargo (Downhover e Armitage, 1971; Arnold, 1990b). In quel periodo i loro territori sono generalmente ancora coperti di neve e non vi é cibo disponibile (Bibikov, 1968; Arnold, 1990b). Anticipare il termine del letargo é necessario per riprodursi con successo. Se la riproduzione avviene troppo tardi si mette a repentaglio la sopravvivenza dei piccoli in quanto non avrebbero tempo sufficiente per accumulare riserve di grasso per la prima ibernazione (Armitage et al., 1976; Arnold e Lichtenstein, in stampa). Alcune specie di marmotte iniziano la riproduzione perfino prima di uscire dalle tane in primavera (Bibikov, 1968). Le marmotte si sono cosi adattate ad ambienti freddi che hanno problemi in caso di temperature alte. Posseggono scarse capacità di eliminare l'eccesso di calore (Pattie, 1967; Hayes, 1976). Questo fatto riduce apparentemente le loro attività in superficie durante i caldi giorni estivi (Webb, 19811; Turk e Arnold, 1988; Melcher et al., 1990).I limiti della termoregolazione sembrano in grado di influire sulla distribuzione delle specie di marmotte. Questi limiti sembrano essere la causa più probabile del limite inferiore della distribuzione verticale delle marmotte alpine (Turk e Arnold, 1988; Jan e Arnold, dati inediti). Sembra che a basse quote a causa dello stress da calore questi animali non abbiano tempo sufficiente per le attività in superficie e per alimentarsi al fine di accumulare riserve di grasso per l'ibernazione. Ad eccezione della solitaria monax, le marmotte sono animali sociali. Vivono in larghi gruppi familiari derivanti da fenomeni di dispersione ritardata o filopatria dei figli (raccolta bibliografica di Arnold, 1990a). Una delle caratteristiche più notevoli della vita sociale delle marmotte é il fatto che, nella maggior parte delle specie, i membri dello stesso gruppo ibernino in una sola tana (Arnold, 1990b). Manco a farlo apposta le marmotte utilizzate come animali da laboratorio nelle ricerche sull'ibernazione vengono in genere tenute separate e per questa ragione aspetti importanti sono stati tralasciati. Uno studio sull'ibernazione comunitaria delle marmotte alpine in laboratorio ha rivelato l'esistenza di termoregolazione sociale in questa specie. I membri del gruppo passano quasi simultaneamente dall'eutermia al torpore e viceversa e si accalcano stretti gli uni agli altri nel nido (Arnold, 1988). Alcune peculiarità fisiologiche delle marmotte sembrano comparire in rapporto all'ibernazione sociale. La sensibilità a stimoli termici periferici é presente durante il torpore profondo (Luecke e South, 1972; Mills e South, 1972) a differenza di altri animali ibernanti (Lyman e O'Brien, 1972).Questo permette alla marmotte ibernanti di rispondere al comportamento dei compagni del gruppo. L'aumentata sensibilità degli animali ibernanti agli stimoli esterni verso la fine dei periodi di torpore (Twente e Twente, 1965; Morrison e Galster, 1975) può funzionare come un altro meccanismo per la strabiliante perfetta sincronia dei periodi di torpore tra i membri di un gruppo di ibernanti. I problemi che sorgono per un piccolo omeotermo che viva nelle dure condizioni ambientali tipiche delle marmotte sono la chiave per comprendere molti aspetti della biologia delle marmotte. L'inverno é la principale causa di morte in questi animali (Armitage et al., 1976; Johns e Armitage, 1979; Arnold, 1990b; Van Vuren, 19911). Quindi per rispondere alle domande riguardanti le strategie riproduttive, i fattori regolanti le dimensioni delle popolazioni o la funzione della vita sociale, é necessario raggiungere una conoscenza dettagliata della fisiologia dell'ibernazione e della termoregolazione. I lavori qui presentati sono i risultati inediti di ricerche su questi argo menti svolti in laboratorio e in campo. I risultati degli studi sulla Marmota bobac e Marmota camtschatica vengono qui presentati per la prima volta all'attenzione del mondo occidentale.




ALOIA R.C., PENGELLEY E.T. (1979) Lipid composition of cellular membranes of hibernation mammals. In: M. Florkin and B. J. Scheer (Eds.), Chemical Zoology, Vol. 2, Academic Press, New York, pp. 1-48.

ARMITAGE K.B., DOWNHOVER J.F., SVENDESEN G.E. (1976) Seasonal changes in weights of marmots. Ann. Midi. Nat., 96:36-51.

ARNOLD W. (1988) Social thermoregulation during hibernation in alpine marmots (Marmota marmota). J. Comp. Physiol. B, 158: l5l-156.

ARNOLD W. (1990a) The evolution of marmots sociality: I: Why disperse fate? Behav. Ecol. Sociobiol., 27: 229-237.

ARNOLD W. (1990b) The evolution of marmots sociality: II. Cost and benefits of joint hibernation. Behav. Eccl. Sociobiol., 27: 239-246.

ARNOLD W., HELDMAIER G., ORTMANN S., POHL H., RUF T., STEINLECHNER S. (1991) Ambient temperatures in hibernacula and their energetic consequences for alpine marmots (Marmota marmota). J. therm. biol., 16: 223-226.

ARNOLD W., LICHTENSTEIN A. (in press) Ectoparasite loads decrease the fitness of alpine marmots (Marmota marmota) but are not a cost of sociality. Behav. Ecol.

BAILEY E.D., DAVIS D.E. (1965) The utilization of body fat during hibernation in woodchucks. Can. J. Zool., 43: 701-707.

BARNES B.M.(1984) Influence of energy stores on activation of reproductive function in male golden-mantled ground squirrels. J. Comp. Physiol. B, 154: 421-425.

BARNES B.M. (1989) Freeze avoidance in a mammal: body temperature below 0° Celsius in an artic hibernator. Science, 244: 1593-1595.

BRAVES B.M., KRETZMANN M., LICHT P., ZUCKER 1. (1986) The influence of hibernation of testis growth and sperrnatogenesis in the golden-mantled ground squirrel (Spermophilus lateralis). Biol. Reprod., 35: 1289-1297.

BARNES B.M., LICHT P., ZUCKER I. (1986) Temperature dependence of in vitro androgen production in testes from hibernating groundsquirrels, Spermophilus lateralis. Can. J. Zool., 65: 3020-3023.

BERGER R.J. (1988) Comparative aspects of energy metabolism, body temperature and sleep. Acta Physiol. Scand., 133 Suppl. 574: 21-27.

BIBIKOV D.1. (1968) Die Murmeltiere. Kosmos-Verlag, Stuttgart, 1968.

COSSINS A.R., PROSSER C.L. (1978) Evolutionary adaptation of membranes to temperature. Proc. Nati. Acad. Sci. USA, 75: 2040-2043.

DAAN S. (1973) Activity during natural hibernation in three species of Vespertilionid bats. Neth. J. Zool., 23: 1-71.

DAAN S., BARNES B.M., STRIJKSTRA A.M. (1991) Warming up for sleep?-ground squirrels sleep during arousals from hibernation. Neuroscience Letters, 128: 265-268.

DAVIE D.E. (1976) Hibernation and circannual rhythms of food consumption in marmots and ground squirrels. Q. Rev. Biol., 51: 477-514.

DOWNHOVER J.F.,ARMITAGE K.B. (I971) The yellow-bellied marmot and the evolution of polygamy. Am. Nat. , 105: 355-370.

DUBOIS R. (1896) Physiologie comparée de la marmotte. Masson, Paris,1896.

FISHER K.C. (1964) On the mechanism of periodic arousal in the hibernating ground squirrels. In: P. Soumalainen (Ed.), Mammalian Hibernation II. Ann. Acad. Sci. Fenn., Ser. A iv Biol., Vol.71. pp. 143-156.

FISHER K.C., MANERY J.F. (1967) Water and electrolyte metabolism in heterotherms. In: K.C. Fisher, A.R. Dawe, C.P.Lyman, E. Schoenbaum and F.E. South (Eds), Mammalian Hibernation III. Oliver and Boyd, Edinburgh, pp. 235 -279.

FLORANT G.L., HELLER H.C. (1977) CNS regulation of body temperature in euthermic and hibemating marmots (Marmota flaviventris). Am. J. Physiol., 232 : R203-R208.

FORGER N.G., DARK J., BARNES B.M., ZUCKER I. (1986) Fat ablation and food restriction influence reproductive development and hibernation in ground squirrels. Biol. Reprod., 34: 831-840.

FRENCH A.R. (1982) Effects of the temperature on the duration of arousal episodes during hiber. J. Appl. Physiol. Resp. Environ. Exercise Physiol., 52: 216-220.

FRENCH A.R. (1985) Allometries of the duration of torpid and euthermic intervals during mammalian hibernation-A test theory of metabolic central of the timing of changes in body temperature. J. Comp. Physiol. B, 156: 13-19.

FRISCH R.E. (1985) Fatness, menarche, and female fertility. Perspect. Biol. Med., 28: 611-633.

GALSTER W.A., MORRISON P. (1970) Cyclic changes in carbohydrate concentration during hibernation in the artic ground squirrel. Am. J. Physiol., 218: 1228-1232.

GEISER F. (1988) Reduction of metabolism during hibernation and daily torpor in mammals and birds: temperature effect or physiological inhibition? J. Comp. Physiol. B, 158: 25-37.

GEISER F., KENAGY G.J. (1987) Polyunsaturated lipid diet lenghtens torpor and reduces body temperature in a hibernator. Am. J. Physiol., 252: R897-R901.

GEISER F., KENAGY G.J. (1988) Torpor duration in relation to temperature and metabolism in hibernating ground squirrels. Physiol. Zool., :442-449.

HAYES S.R. (1987) Daily activity and body temperature of the southern woodchuck, Marmota monax monax, in northwestern Arkansas. J. Mammal., 57: 291-299.

HAZEL J.R. (1984) Effects of temperature on the structure and metabolism of cell membranes in fish. Am. J. Physiol., 246: R460-R470.

HELDMAIER G., RUF T. (in press) Body temperature and metabolic rate during natural hypotermia in endotherms. J. Comp. Physiol. B.,

HELLER H.C., COLLIVER G.W. (1974) CNS regulation of body temperature during hibernation. Am. J. Physiol., 227: 583-589.

HELLER H.C., COLLIVER G.W., BEARD J.(1977) Thermoregulation during entrance into hibernation. Pfluegers Arch., 369: 55-59.

HELLER H.C., HAMMEL H.1. (1972) CNS central of body temperature during hibernation. Comp. Biochem. Physiol., A41: 349-359.

HOLMES W.G. (1988) Body fat influences sexual maturation in captive male Beldings ground squirrels. Can. J. Zool. , 1620-1625.

JOHNS D.W., ARMITAGE K.B. (1979) Behavioral ecology of alpine yellow -bellied marmots. Behav. Ecol. Sociobiol., 5: 133-157.

KAYSER Ch. (1953) L'hibernation des mammifères. Année Biol., 29: 109-150.

KAYSER C.(1961) The physiology of hibernation. Pergamon press, Oxford.

KAYSER C.(1964) La dépense d'énergie des mammifères en hibernation. Arch. Sci. Physiol., 18: 137-150.

KILGORE D.L.Jr., ARMITAGE K.B. (1978) Energetics of yellow-bellied marmot populations. Ecology, 59: 78-88.

LACHIVER F., BOULOUARD R. (1967) Evolution de la periodicité des phases de sommeil et de réveil chez le Lerot (Eliomys quercinus) au cours du sommeil hivernal et de la léthargie induite en été. J. Physiol. (Paris), 59: 250-251.

LUECKE R.H., SOUTH F.E. (1972) A possible mortel for thermoregulation during deep hibernation. In: F.E. South, J.P. Harem, J.S. Willis, E.T. Pengelley and N.R. Alpert (Eds.), Hibernation and hypotermia,perspectives and challenges. Elsevier, Amsterdam, pp 577-604.

LYMAN C.P., O'BRIEN R.C. (1972) Sensivity to low temperature in hibernating rodents. Am. J. Physiol., 222: 864-869.

LYMAN C.P., WILLIS J.S., MALAN A., WANG L.C.H. (1982) Hibernation and torpor in mammals and birds. Academics Press, New York.

MALAN A. (1986) pH as a central factor in hibernation. In: H.C. Heller, X.J. Musacchia and L.C.H. Wang (Eds.), Living in the Cold. Elsevier, New York, p.61-70.

MCKEE G., ANDREWS J.F. (1992) The cost and saving of hibernation in the golden- hamster. J. Physiol. London, 446: 451-451.

MCMURCHIE E.G., ABEYWRDENA M.Y., CHARNOCK J.S., GIBSON R.A. (1983) The effect of dietary lipids on the thermotropic behaviour of rat liver and heart mitochondrial membrane lipids. Biochem. Biophys. Acta, 734: 114-124.

MELCHER J.C., ARMITAGE K.B., PORTER W.P. (1990) Thermal influences on the activity and energetics of yellow-bellied marmots (Marmota flaviventris). Physiol. Zool., 63: 803-820.

MILLS S.H., SOUTH F.E.(1972) Central regulation of temperature in hibernation and normothermia. Cryobiology, 9: 393-403.

MONTAUDON D., ROBERT J., CANGUILHEM B. (1983) Seasonal variation in the lipid composition of kidney and heart of a hibernating mammal, the European hamster. Mol. Physiol., 3: 339-350.

NEDLANDS P.J., CLANDININ M.T. (1983) Diet fat influences liver plasma membrane lipid composition and glucation-stimulated andenylate cyclase activity. Biochem. j., 212: 573-583.

MORRISON P., GALSTER W. (1975) Patterns of hibernation in the artic ground squirrel. Can. J. Zool., 53: 1345-1355.

PATTIE D.L. (1967) Observations on an alpine population of yellow-bellied marmots (Marmota flaviventris). Northwest Sci., 41: 96-102.

PENGELLEY E.T., KELLEY K.H. (1966) A 'circanuian' rhythm in hibernating species of the genus Citellus with observation on their physiological evolution. Comp. Biochem. Physiol., 19: 603-617.

SNAPP B.D., HELLER H.C. (1981) Suppression of metabolism in ground squirrels (Citellus lateralis).

Physiol. Zool., 54: 297-307.

SOIVIO A., THAHTI H., KRISTOFFERSSON R. (1968) Studies on the periodicity of hibernation in the hedgehog (Erinaceus europaeus L.). III. Hibernation in a costant ambient temperature of -5°C. Ann. Zool. Fenn., 5: 224-226.

SOUTH F.E., HARTNER W.C., LUECKE R.H. (1975) Responses to preoptic temperature manipulation in the awake and hibemating marmot. Am. J. Physiol., 229: 150-160.

TUERK A., ARNOLD W. (1988) Thermoregulation as a limit to habitat use in alpine marmots (Marmota marrnota). Oecologia, 76: 544-548.

TWENTE J.W., TWENTE J.A. (1965) Effects of core temperature upon duration of hibernation of Citellus lateralis. J. Appt. Physiol., 20: 411-416.

TWENTE J.E., TWENTE J., MOY R.M.(1977) Regulation of arousal from hibernation by temperature in three species of Citellus. J. Appl. Physiol., 42: 191-195.

VAN VUREN D. (1990) Dispersal of yellow-bellied marmots. Ph.D. Thesis, Universyti of Kansas, Lawrence.

WANG L.H.C. (1978) Energetic and field aspects of mammalian the ground squirrel. In: L.C.H. Wang and J.W. Hudson, (Eds). Strategies in the Cold. Academic Press, New York, pp. 109-145.

WANG L.H.C., HUDSON J.W. (1971) Temperature regulation in normothermic and hibernating eastern chipmunk,Tamias striatus. Comp. Biochem. Physiol., A38: 59-90.

WEBB D.R.(1980) Environmental harshness, heat stress and Marmota flaviventris. Oecologia, 44: 390-395.

WHITE F.N., SOMERO G.(1982) Acid-base regulation and phospholipid adaptation to temperature: time course and physiological significance of modifying the milieu for protein function. Physiol. Rev., 62:41)-91).

WILLIS J.S. (1982) The mystery of the periodic arousal. In: C.P. Lyman, J.S. Willis, A. Malan and L.C.H. Wang (Eds) Hibernation and torpor in mammals and birds. Academic Press, New York, pp.92-101.

ZIMINA R.P., GERASIMOV I.P. (1973) The periglacial expansion of marmots (Marmota) in middle Europe during late Pleistocene. J. Mammal., 54: 327-340.

Tornare index / back contents