Rôle du parasitisme digestif de la marmotte alpine dans la dynamique de ses populations

Impact of the parasitic fauna of digestive tract of Alpine marmots (Marmota marmota) on their population dynamic

Le suivi annuel de marmottes marquées de la Réserve Naturelle de la Grande Sassière a permis d'obtenir les données suivantes sur la parasitofaune de leur tube digestif et ses conséquences sur la dynamique de leur population : 1. La cinétique des parasites a été évaluée grâce à des coproscopies périodiques durant la saison d'activité. Elle met en évidence une forte variabilité temporelle des espèces dominantes : Ctenotaenia marmotae, Citellina alpina, Ascaris laevis et Eimeria sp. 2. L'accroissement de la masse corporelle des animaux traités par un vermifuge anthelminthes a été comparé à celui des animaux d'un groupe témoin. Le but de cette étude est d'évaluer le rôle joué par les parasites sur l'accumulation lipidique et le taux de survie chez la marmotte alpine.
Mots-clés : Marmotte alpine, Marmota marmota, Réserve Naturelle Grande Sassière, coproscopies, bilans parasitaires, accroissement pondéral.

The monitoring of marked marmots in La Grande Sassière Natural Reserve during a year cycle allowed to get data on following topics about parasitic fauna of their digestive tract and consequences on their population dynamic: 1. The parasite kinetic was evaluated by use of periodic coproscopies during the activity season. It shows a high variability of dominant species: Ctenotaenia marmotae, Citellina alpina, Ascaris laevis and Eimeria sp. 2. The body mass increase was compared between a treated set (animals with antihelmintic vermifuge) and a control set. This study aims to evaluate the role played by parasites on fat accumulation and winter survival rate in alpine marmots.
Key-words: Alpine marmot, Marmota marmota, La Grande Sassière Nature Reserve, coproscopies, parasite outcome, mass increase.

INTRODUCTION

Chez la Marmotte alpine (Marmota marmota), le parasitisme peut atteindre des niveaux exceptionnels, en comparaison avec d'autres mammifères sauvages, comme l'ont montré de récentes études (Montagut & Prud'homme 1989 ; Sabatier 1989 ; Bassano 1992) : par exemple, la biomasse parasitaire pour les cestodes en particulier peut représenter jusqu'à 2% du poids corporel d'un individu. Il ne semble pas induire de symptôme clinique mais il peut être à l'origine de conséquences indirectes, particulièrement pour la dynamique de population.

Nous avons donc cherché à répondre à deux questions : 1. Comment l'important parasitisme digestif de la marmotte peut-il influencer la constitution de ses réserves graisseuses ? 2. Est-il susceptible de limiter ses chances de survie hivernale et d'influencer la régulation de ses populations ?

Au cours du printemps-été 1994, nous avons cherché à établir les cinétiques parasitaires de la marmotte sur un site et à comparer l'accroissement pondé-ral d'un lot d'animaux vermifugés à celui d'un lot d'animaux témoins, dans des conditions de vie naturelle.

MATÉRIEL ET MÉTHODE

A. ZONE D'ÉTUDE, CAPTURES ET IDENTIFICATION DES ANIMAUX.

En 1994, environ 150 marmottes ont été capturées sur le site grâce à des <>, appâtées avec des pommes et du maïs éclaté. Les animaux capturés étaient systématiquement marqués avec des colliers de couleur, pour permettre leur identification à distance.

B. ANALYSES COPROSCOPIQUES, POUR LES CINÉTIQUES PARASITAIRES.

C. CAMPAGNE DE VERMIFUGATION ET ACCROISSEMENT PONDÉRAL DES ANIMAUX

Nous avons utilisé, toujours conjointement, le Praziquantel (DRONCIT ^ND), un cestodicide spécifique (à la dose de 0,1 ml/kg) et l'Ivermectine (IVOMEC ^ND), vermifuge plus polyvalent (à 0,25 ml/10 kg). Aucun de ces produits n'a d'action sur les Coccidies.

Nous avons de plus essayé un traitement avec l'Arécoline, vermifuge réputé pour ses capacités de purge immédiate pour les cestodes chez les carnivores : il n'a eu aucun effet chez la marmotte !

Le lot témoin a été constitué par des animaux capturés au hasard sur les autres groupes sociaux du site ; il est aussi constitué de dix-huit individus.

Le suivi de l'accroissement pondéral des animaux des deux lots a été réalisé d'une part par pesée systématique de tous les animaux capturés, d'autre part par l'utilisation d'une méthode originale de pesée automatique des animaux sur le terrain, sans manipulation. Nous avons pour cela disposé sur le terrier principal des groupes étudiés une balance électronique, connectée à un ordinateur de poche. Ce système permet d'enregistrer l'heure et le poids indiqué par la balance, pendant qu'un observateur à distance note l'identification de l'animal, ses mouvements et l'heure de son passage sur le plateau. Le programme réalisé spécifiquement pour cette étude fonctionne en deux temps : il enregistre la tare toutes les dix secondes quand aucun animal n'est présent (pour tenir compte des variations possibles de cette tare, suite à des coups de vent par exemple), puis toutes les secondes quand le poids est supérieur au seuil de 3 kg, donc quand un animal est sur le plateau.

Le socle en bois et le plateau étaient laissés en permanence sur le terrain ; le dispositif de pesée était cachés dans le socle, juste avant les phases d'observation, de préférence tôt le matin avant la sortie des premières marmottes. Pour inciter les marmottes à monter sur la balance nous avons réalisé plusieurs essais : un entonnoir en grillage, des appâts, des tubes de marquage (photo 1).

Nous allons dans l'avenir chercher à améliorer le protocole en utilisant un système de déclenchement de la pesée à distance, pour éviter les manipulations journalières du système et laisser aux marmottes le temps de s'adapter au dérangement.

RÉSULTATS ET DISCUSSION

A. PARASITES RENCONTRÉS

1. Coccidies du genre Eimeria

L'hypothèse d'une persistance hivernale et d'une réactivation au printemps par des formes dormantes nous semble validée.

2. Citellina alpina

3. Ascaris laevis

4. Ctenotaenia marmotae

Le tableau 1 montre que 100% des groupes sont infestés du début juillet jusqu'en fin septembre au moins. Ctenotaenia marmotae est donc bien le parasite dominant de la communauté d'helminthes de la marmotte (Manfredi et al. 1992).

Enfin, le suivi coproscopique montre que des oeufs sont aussi émis fin avril-début mai. Ce résultat est en totale opposition avec les données de la littérature : étant donné la longue période prépatente de ce parasite, cette émission ne peut pas être la conséquence d'une infestation de l'année. Nous pouvons donc émettre deux hypothèses pour expliquer ce phénomène : 1. Les fèces analysées étaient en fait des prélèvements de la fin de l'année précédente, bien conservées par le gel et la neige. 2. Des parasites transhivernants survivent sous une forme particulière dans le tractus digestif complète-ment atrophié et vide de la marmotte en hibernation. Comme cela a été montré chez des oiseaux migrateurs par Graber (comm. pers. Gevrey), ils pourraient subir un phénomène de <> quand les conditions extérieures deviennent défavorables.

Mis à part ce phénomène à élucider par des études ultérieures, les résultats obtenus à la Grande Sassière sont très proches de ceux rapportés par la littérature dans d'autres sites des Alpes.

B. CONSÉQUENCES DU TRAITEMENT SUR L'ACCROISSEMENT PONDÉRAL

Nous avons comparé l'évolution pondérale des animaux des deux lots en calculant leur Gain Moyen Quotidien (GMQ) ; les résultats, regroupés dans le tableau 5, montrent que la différence globale n'est pas significative entre les deux lots. Par contre individuellement, nous avons noté de très grandes variations dans le lot vermifugé. Par exemple, l'animal dont le GMQ n'a été que de 9g/j après vermifugation, montre une très forte émission d'oeufs d'ascaris en août, précédant le pic général montré par cette population. Cette charge en ascaris peut tout à fait expliquer le retard de croissance observé chez ce jeune de un an. Un autre résultat similaire apparaît sur les figures 6 et 7. Nous remarquons que la dynamique d'excrétion pour les groupes traités est sensiblement modifiée par rapport à celle des groupes témoins. Pour les oeufs d'ascaris, nous obtenons un pic élevé correspondant exactement à la période prépatente de l'ascaris. Pour les ookystes, nous obtenons une émission variable mais toujours plus élevée que celle des groupes témoins en fin de saison.

Nous pouvons expliquer ce phénomène de deux façons :

* L'élimination des parasites adultes en juin aurait levé l'inhibition des larves de stade 5 d'ascaris et favorisé leur maturation massive.

* La vermifugation aurait perturbé profondément la communauté d'helminthes de la marmotte telle que dé-crite par Manfredi (1992). L'équilibre obtenu naturellement par compétitions interspécifiques entre Cteno-taenia marmotae, Ascaris laevis et Citellina alpina est détruit. Les espèces restantes et les formes infestantes envahissent alors l'écosystème digestif laissé libre.

CONCLUSION

Notre étude confirme l'importance du parasitisme intestinal chez la Marmotte alpine. Malgré l'absence de symptôme clinique, ce phénomène joue probablement un rôle prépondérant dans la régulation de sa survie hivernale.

Contrairement aux ongulés pour lesquels les périodes d'infestations sont temporaires, il semble y avoir une forte pression parasitaire durant toute la période d'activité des marmottes.

Un autre point original de l'étude concerne une éventuelle persistance parasitaire durant l'hibernation : les Ctenotaenia marmotae sont-ils capables de <> et d'une réactivation rapide dès la sortie des marmottes des terriers, montrant ainsi une surprenante adaptation à l'hibernation ? Des études ultérieures permettront de vérifier cette hypothèse.

Enfin, l'intervention humaine montre ici ses limites, par des perturbations inattendues et prouve combien nous devons être prudents dans la gestion de la faune sauvage.

Figure 7. Cinétique d'émission des oeufs d'ascaris entre les groupes traités (v) et témoins (c).
Figure 7. Dynamic of ascarid eggs shedding in traited (v) and control groups (c).

*****

INTRODUCTION

The concept of parasitism has been perceptibly evolving during the last ten years, according to the recent ecology theories. Formerly it was said to be an abnormal phenomenon, damaging the health of domestic cattle; nowadays it is considered as an important factor of regulation of wild ecosystems, a trophic interspecific relationship overspread in animal kingdom.

Several authors have described the influence of parasitism on their host-population, either on physiological events (reproduction, food performance), or behaviour (social status in mice: Freeland 1981; young dispersal in swallows: Brown & Bromberger-Brown 1992; habitat use in reindeer: Folstad et al. 1991) or in dynamic of populations (Barbault 1993).

For alpine marmots (Marmota marmota), parasitism appears to reach exceptional levels, when compared to other mammals, according to recent studies (Montagut & Prud'homme 1984, Sabatier 1989, Bassano 1992): for example, the biomass of intestinal helminths represents up to 2% of the total weight of parasitized marmots. It doesn't seem to induce patho-logical symptoms, but it may lead to indirect consequences, especially for dynamic of populations.

So the questions we wanted to answer were:

* How does the important parasitism of marmots interfere with the constitution of their fat reserves?

* Does it interfere with their winter survival probability and with the regulation of their dynamic of population ?

So, during spring and summer 1994, we have been starting a study in National Park of Vanoise, with two directions:

* Setting the parasite kinetics of marmots of this area.

* Comparing the weight increase of animals treated with vermifuge, with the weight increase of control animals, under wild life conditions.

MATERIAL AND METHODS

A. STUDY AREA, CAPTURES AND ANIMAL IDENTIFICATIONS

The study area is set in La Grande Sassière Natural Reserve, north-east of Vanoise National Park, near the Italian border.

During 1994, about 150 marmots have been trapped with wire-netting boxes and lured with apple or pop-corn baits. Trapped marmots were marked with coloured collar and eartags, so that each individual could be identified from a fair distance.

B. COPROMICROSCOPIC ANALYSIS, FOR PARASITIC KINETICS

Every fifteen days, marmots dropping were taken either at random from the "latrines" of social groups under study, or from some identified animals during captures.

These faeces were analysed in the Veterinary Laboratory of Savoy. We used a floating method with iodomercurate of potassium (density = 1.44), then counting eggs and larvae of helminths and oocysts of Coccidia, with Mac Master cells.

C. VERMIFUGE CAMPAIGN AND WEIGHT INCREASE

Eighteen marmots, belonging to two social groups, were treated with vermifuge by the end of June and beginning of July, periods which are likely to give the main infestations (Sabatier 1989).

We injected at the same time Praziquantel, a specific cestodicid (DRONCIT ^ND, 0.1 ml/kg intra-muscular) and Ivermectine, a polyvalent product (IVOMEC ^ND, 0.25 ml/10 kg under the skin). They were not efficient on coccidies. We also tried a treatment with Arecoline, which is said to violently purge the cestods of carnivores, but it didn't work at all on marmots!

The control set was constituted of 18 animals caught at random on the other social groups.

The weight increase survey of the two sets has been carried out with two methods: trapped marmots were systematically weighted with manual scales and we tried to set an original method of automatic weighting, working on site without disturbing the animals. This method consisted of an electronic scale connected to a pocket-computer able to record the weight/time data, when an observer noticed identifi-cation and movement of animals and time. All these instruments were hidden in a wooden box, buried just in front of the marmot burrow. The specific computer program of this study allowed for the tare every ten second, in order to appreciate the interferences due to wind and dust-carrying, and the weight was recorded every second as soon as the total weight exceeded 3 kg, so when a marmot was on the scale.

The wooden box was permanently on the burrow but the weight system was hidden every day just before the observations. The standing of marmots on the scale-cover was helped by different expedients: wire-netting corral, baits.... (Photo 1).

One improvement will be to set a distance transmitter to switch on and off the recording of measurement in order to avoid human interference during the whole week, period needed for marmots to get used to stroll of the scale-cover.

RESULTS AND DISCUSSION

A. PARASITES FOUND

The dominant species of parasites we have found are Ctenoteania marmotae, Citellina alpina, Ascaris laevis and Eimeria sp., as shown in table 1.

1. Coccidia of Eimeria genus

They are intra cellular protozoan parasites. Their cycle is monoxen (figure 1). The contamination of other hosts is obtained by excretion of oocysts which are very resistant in the field.

We noticed that these coccidia were constantly present in all studied groups, even after hibernation and that the highest shedding occurred in spring (figure 2), as described by Bassano et al. (1992). Our results are in accordance with the hypothesis of winter persistence of coccidial infestation and with a reactivation from "dormant-stage" at this time.

2. Citellina alpina

This nematode belongs to the family of Oxyuridae. It shows, as the other members of this parasite-family, a strong host-specificity: Citellina alpina is only found in Marmota marmota. Sabatier (1989) speaks of a strict phylogenetic co-evolution phenomenon between these two genus. As found in the literature, egg-shedding is very short, and it may explain the low sensibility of coprologic method for this nematode. Actually, we found Citellina alpina only in late June/early July in La Grande Sassière, whereas autopsy survey use to show Citellina as a dominant species for marmots.

3. Ascaris laevis

This nematode is also specific to marmots in our country. Its cycle is monoxen (figure 3), but needs a maturation period in external environment. Referring to the Ascaris of Marmota sibirica (Mozgovoï 1953), the prepatent period is nearly 40 days. The coprologic results (considered as well correlated with parasitic load) showed a high peak in September (figure 4).

4. Ctenotaenia marmotae

This cestode needs two hosts (figure 5): the adult-form lives in digestive tract of marmot, where it feeds through its whole body-surface (Smyth 1969): so it might have a real despoiling effect on marmots. The mature proglottis are shed in full, so that the coprology only detects eggs when these segments are torn. The intermediate host is an Oribatid; the total evolution period inside this host needs nearly 4 months according to Ebermann (1976). Table 1 shows that 100% of groups were infested from the beginning of July to October: this confirms the dominance of this parasite in marmot helminth community (Manfredi et al. 1992).

On the other hand, our coproscopic survey showed that eggs were already shed in the end of April and in early May. This result is in opposition with the data found in literature: according to the indispensable prepatent period, this shedding can't be the consequence of early spring infestation. Two hypothesis can be given to explain this fact:

* The faeces were issued from the previous year and were kept through winter, under the protecting cover of snow.

* They were really overwintering worms living under an original state. Several authors (Blanchard & Blatin 1907, Couturier 1963, Bassano et al. 1992, for example) have described an intestinal vacuity in hibernating marmots, digestive tract is atrophied and intestinal lumen is absolutely virtual. So the overwintering form might be under a microscopic stage such as described in some migrating birds (by Graber, pers. com. Gevrey), under unfavourable conditions, only the scolex of cestods are remaining in intestine called "destrobilisation" phenomenon).

Except with this phenomenon that needs further investigations, our results confirm other studies in the Alps.

B. EFFECT OF ANTIHELMINTHIC ADMINISTRATION ON WEIGHT INCREASE

Efficiency of treatment were controlled with coproscopic survey before and after antihelminthic administration, for two animals (tables 2 and 3).

We could then think that the treatment has been efficient, at least temporarily. Regular survey of social group N, the members of which were all treated with vermifuge, agreed with this result (table 4).

It shows the lack of nematode eggs and of cestode eggs and proglottis in the month following the vermifugation, but a persistence of coccidia infestation, which agrees with the theoretical antihelminthic activity spectrum of the two products.

New shedding of eggs was detected again starting in the middle of august: considering the prepatent period, it shows that the infestation pressure keeps on being on a high level during summer, and as a consequence, that vermifugation only brings a momentary effect.

Then, we analysed the daily weight-increase (GMQ) of marmots under vermifuge, compared to control set, in table 5. The global difference between the two sets was not significant. But among the three animals under vermifuge, variations were observed. The case of the animal having a low increase after vermifuge is interesting to describe: the coproscopic survey showed a high shedding of ascarid eggs in August, occurring before the peak of marmot population.

Another similar results is shown in figures 6 and 7: we noticed that the dynamic of shedding in groups under vermifuge is modified, compared to control groups. For ascarid eggs, a higher peak was connected to the end of a prepatent period starting at vermifugation. For oocysts, we detected a varying shedding, at an upper level compared to control groups.

The explanation may be the following:

* The elimination of parasite adults might have disturbed the equilibrium and change the intestinal parasitic fauna. For example the disappearance of ascaris adults improves the inhibition of fifth stage larvae and improves their mass-maturation into aggressive young adults.

* Manfredi (1992) expressed the concept of helminth community of marmot, with interspecific relationships between Ctenotaenia marmotae, Ascaris laevis and Citellina alpina. When inducing a disturbance in the interspecific competition in equilibrium with the host (for example, with the disappearance of the dominant species), the remaining species expand in the newly free ecosystem.

CONCLUSION

Our study confirmed the importance of intestinal parasitism in Alpine marmots. Although there is a lack of clinical manifestations this phenomenon may play a prominent part in regulation of their hibernation survival probabilities.

Contrarily to ungulates where infestation periods are temporary, a high pressure seems to persist during the whole activity-period of marmots.

Another original point is the question of hibernation infestation: is the Ctenotaenia able to "destrobilisation" and quick weight increase in early spring, showing there a surprising coadaptation to hibernation? Further studies will be necessary to check this hypothesis.

At least the human trends to interfere in natural ecosystems demonstrate here their limits and how we must be cautious in the management of wildlife.

BIBLIOGRAPHIE/REFERENCES

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